La historia transcurre entre la primera y segunda entrega y en ella, el escéptico Sargento Tubbs, unirá sus fuerzas con un grupo de armado que quiere destruir a The Creeper de una vez por todas. A medida que se produce un sangriento enfrentamiento entre ellos, podrán descubrir los orígenes de la criatura.

En un pequeño pueblo norteamericano, cuando el sherif Barnum investiga el fallecimiento de un anciano, descubre a su nieto adolescente viviendo en su granja. Sin más parientes vivos, ha vivido aislado del resto del mundo, que sólo conoce a través de los libros que ha leido. Enviado a un orfanato estatal para chicos inadaptados, el extraño muchacho tendrá serios problemas para integrarse socialmente con los demás internos. Su extraña apariencia -albina y sin cabellos-, su extraordinaria inteligencia y, sobre todo, sus inusuales y asombrosos poderes sobrenaturales, provocarán el miedo y la burla de los vecinos de la localidad.

Trish y su hermano menor Darry cruzan los Estados Unidos en coche, en un viaje largo y aburrido cuya monotonía sólo se rompe por sus continuas discusiones. De pronto, en mitad de ninguna parte, descubren una iglesia abandonada donde un misterioso personaje arroja un cadáver al interior de una gran boca de alcantarillado. A partir de ese momento comienzan una huida aterradora, perseguidos por una de las criaturas más letales que se puedan imaginar.